Doi.
Artículo de investigación
Incidencia diferencial de muérdagos en plantas nativas e introducidas de áreas urbanas y periurbanas en el centro de Guerrero, México
Differential incidence of mistletoe in native and introduced plants in urban and peri-urban areas in central Guerrero, Mexico
Incidência diferencial de visco em plantas nativas e introduzidas em áreas urbanas e periurbanas no centro de Guerrero, México
Stephania G. Castellanos-Marin1 ID. 0000-0001-7712-9281
Ernesto A. López-Huicochea2 ID. 0000-0002-9874-7596
Edson A. Alvarez-Alvarez3* ID. 0000-0002-3771-9946
1Independiente. Prolongación Valle de los Pinos, Fraccionamiento Real del Valle, 39098, Petaquillas, Chilpancingo de los Bravo, Guerrero, México.
2Departamento de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), Carretera antigua a Coatepec No. 351, El Haya, 91070, Xalapa, Veracruz, México.
3Laboratorio Integral de Fauna Silvestre, Facultad de Ciencias Químico Biológicas, Universidad Autónoma de Guerrero. Av. Lázaro Cárdenas s/n, 39087, Chilpancingo de los Bravo, Guerrero, México.
*Autor de correspondencia alvarez.ea@outlook.com
Enviado: 03/02/2024
Revisado: 06/03/2024
Aprobado: 08/05/2024
Publicado: 15/06/2024
Los muérdagos son una de las principales amenazas para la supervivencia de las plantas en áreas urbanas. En este estudio, se analizó la incidencia de muérdagos en plantas nativas e introducidas de tres áreas verdes (una urbana y dos periurbanas) en la región centro del estado de Guerrero, México. Se analizó la incidencia de muérdagos en plantas nativas e introducidas en las tres áreas verdes con una prueba de ji cuadrada (χ²). Se comparó la incidencia de muérdagos entre el área urbana y las dos áreas periurbanas. Por último, se identificaron las especies de plantas hospederas (árboles y arbustos) de muérdagos como potenciales agentes de dispersión indirecta en la zona de estudio a través de métricas de centralidad de redes. Se registraron los muérdagos Struthanthus orbicularis y Psittacanthus calyculatus, los cuales parasitaron a 15 y tres especies de plantas en las áreas verdes, respectivamente. El área urbana tuvo el mayor número de individuos parasitados comparado con las dos periurbanas. Un área periurbana tuvo el mayor número de especies de plantas hospederas (12 especies). Las plantas introducidas presentaron mayor proporción de muérdagos en las áreas urbana y periurbanas. Las plantas introducidas como Casuarina equisetifolia y Jacaranda mimosifolia son potenciales dispersores indirectos de los muérdagos, lo que resalta la importancia dereforestar áreas verdes urbanas con plantas nativas. El nivel de urbanización y el estatus de las plantas explicaron la presencia de muérdagos en las áreas verdes. S. orbicularis actúa como una especie parásita generalista y P. calyculatus como una especialista. Este estudio puede ser un insumo para diseñar estrategias de control y manejo de muérdagos para evitar pérdidas económicas y ecológicas en áreas verdes urbanas a nivel estatal y nacional.
Palabras clave: Infestación, Plantas parásitas, Struthanthus, Psittacanthus, Vegetación urbana.
Mistletoes are a threat to the survival of plants in urban areas. In this study, the incidence of mistletoes in the native and alien plants of three green areas (one urban and two peri-urban) in the state of Guerrero, Mexico was analyzed. The incidence of mistletoes in native and alien plant species in the green areas was analyzed with a chi-square test (χ²). The incidence of mistletoe among the urban area and the two peri-urban areas was also compared. Finally, the host plant species (tree and shrub) of mistletoes were identified as potential agents of indirect dispersal in the study area using network centrality metrics. Mistletoes species Struthanthus orbicularis and Psittacanthus calyculatus were recorded, which parasitized to 15 and three plant species in the green areas, respectively. Urban area had the highest number of parasitized individuals compared to the peri-urban ones. A peri-urban area had the highest number of host plant species (12 species). The alien plants had a higher proportion of mistletoes in urban and peri-urban areas. Alien plants such as Casuarina equisetifolia and Jacaranda mimosifolia are potential indirect dispersers of mistletoes, which highlights the importance of reforesting urban green areas with native plants. The urbanization level and the plant status explained the presence of mistletoes in urban green areas. S. orbicularis acts as a generalist parasite species and P. calyculatus as a specialist. This study can be used to design control and management strategies of mistletoes and to avoid economic and ecological losses in urban green areas at the state and national level.
Keywords: Infestation, Parasitic plants, Struthanthus, Psittacanthus, Urban vegetation.
Resumo
O visco é uma das principais ameaças à sobrevivência de plantas em áreas urbanas. Este estudo analisou a incidência de visco em plantas nativas e introduzidas em três áreas verdes (uma urbana e duas periurbanas) na região central do estado de Guerrero, México. A incidência de visco em plantas nativas e introduzidas nas três áreas verdes foi analisada utilizando o teste qui-quadrado (χ²). A incidência de visco foi comparada entre a área urbana e as duas áreas periurbanas. Finalmente, as espécies de plantas hospedeiras (árvores e arbustos) do visco foram identificadas como potenciais agentes de dispersão indireta na área de estudo, utilizando métricas de centralidade de rede. Os visco *Struthanthus orbicularis* e *Psittacanthus calyculatus* foram registrados, parasitando 15 e três espécies de plantas nas áreas verdes, respectivamente. A área urbana apresentou o maior número de indivíduos parasitados em comparação com as duas áreas periurbanas. Uma área periurbana apresentou o maior número de espécies de plantas hospedeiras (12 espécies). Plantas introduzidas apresentaram uma proporção maior de visco tanto em áreas urbanas quanto periurbanas. Plantas introduzidas como Casuarina equisetifolia e Jacaranda mimosifolia são potenciais dispersoras indiretas de visco, o que destaca a importância do reflorestamento de áreas verdes urbanas com plantas nativas. O nível de urbanização e o estado de conservação das plantas explicam a presença de visco nas áreas verdes. Struthanthus orbicularis atua como uma espécie parasita generalista, e Psittacanthus calyculatus como especialista. Este estudo pode subsidiar o desenvolvimento de estratégias de controle e manejo do visco para prevenir perdas econômicas e ecológicas em áreas verdes urbanas nos níveis estadual e nacional.
Palavras-chave: Infestação, Plantas parasitas, Struthanthus, Psittacanthus, Vegetação urbana.
La familia Loranthaceae comprende aproxi-madamente 900 especies de plantas parásitas conocidas como muérdagos, distribuidas en ambientes naturales y antropogénicos (Geils y Vázquez-Collazo, 2002). La mayoría de las especies de muérdagos son generalistas (i.e., tienen un amplio rango de hospederos), pero algunos también muestran un comportamiento especializado a una sola especie, género o familia de hospedero (Arruda et al., 2006; Ornelas, 2019). Los muérdagos, una vez depositados en la planta hospedera, dependen de su estructura morfológica
y calidad de los nutrientes (Watson, 2009; Pérez-Crespo et al., 2016).
Los muérdagos son recursos importantes para varios grupos de animales. Por ejemplo, Psittacanthus spp. y Struthanthus spp. tienen flores y frutos muy atractivos para insectos y aves (Mourão et al., 2016; Nunes-de-Almeida y Avalos, 2016; Ornelas, 2019). Los muérdagos también son elementos esenciales para los animales que consumen su néctar, frutos y dispersan sus semillas en áreas urbanas (Maruyama et al., 2012; Shackleton, 2016). Así, los muérdagos mantienen la dinámica e integridad
de las comunidades vegetales a partir de interacciones mutualistas como la polinización y la dispersión de semillas (Rodríguez-Mendieta et al., 2018; Mellado y Zamora, 2020).
En México, los muérdagos como Cladocolea spp., Phoradendron spp. y Struthanthus spp. son una de las principales amenazas para la vegetación urbana (Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2021). Estos muérdagos han afectado diferencialmente a la vegetación nativa e introducida. En general, se ha reportado que las plantas introducidas son las más abundantes y son las más susceptibles a los muérdagos en ambientes urbanos (Díaz-Limón et al., 2016; Martínez-Castruita et al., 2021; Hernández-Álvarez et al., 2022). Esto se debe a que las especies exóticas suelen no estar adaptadas a los muérdagos locales o nativos (Shackleton, 2016; Pinheiro da Silva y Fadini, 2017).
El grado de urbanización también incrementa la incidencia de muérdagos en plantas nativas e introducidas. La urbanización altera las condiciones microclimáticas y los patrones naturales de distribución de la vegetación, originando mayor estrés fisiológico en las plantas y disminuyendo la disponibilidad de nutrientes (Czaja et al., 2020; Lüttge y Buckeridge, 2020). Otros efectos negativos sobre los hospederos son el crecimiento lento del diámetro del tronco, altura, estrés hídrico, reducción de la floración y fructificación y, finalmente, la muerte del hospedero (Geils y Hawksworth, 2002; Mathiasen et al., 2008). Esto resalta la necesidad de evaluar las afectaciones de los muérdagos para diseñar estrategias adecuadas de control y sanea-miento de las áreas verdes urbanas (Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2021).
Otra manera de evaluar el efecto de los muérdagos sobre la comunidad de hospederos es a través del análisis de redes de interacciones. Se ha descrito que los ensamblajes de muérdagos y sus especies hospederas forman redes complejas de especies (Genini et al., 2012). Con las redes de interacción muérdago-hospedero se ha evaluado la estructura ecológica de la comunidad, donde se han encontrado que algunas especies de muér-dagos tienden a ser generalistas, mientras que otras llegan a mostrar preferencias por alguna especie de hospedero (Atencio et al., 2021).
Asimismo, se han encontrado efectos potenciales directos e indirectos de la dispersión e incidencia de muérdagos en las comunidades vegetales (Blick et al., 2012, 2013; Genini et al., 2012).
En este estudio, se analizó la incidencia de las especies de muérdagos presentes en plantas nativas e introducidas de tres áreas verdes (una urbana y dos periurbanas) en el centro del estado de Guerrero, México. Bajo este escenario, se formularon las siguientes predicciones: 1) Se espera encontrar mayores niveles de incidencia de muérdagos en plantas de las áreas verdes urbanas debido a que en estas áreas existe mayor escasez de nutrientes, agua y alta compactación del suelo que hace a las plantas más susceptibles a ser parasitadas, comparado con las plantas de las áreas verdes periurbanas. 2) Se espera encontrar mayor incidencia de muérdagos en plantas introducidas porque estas suelen ser más susceptibles al parasitismo, debido a que no están adaptadas a los muérdagos locales o nativos en comparación con las plantas nativas. 3) Las especies introducidas, además de ser las más susceptibles a la infestación por muérdagos, serán también las más abundantes en las áreas verdes donde se encuentran. Por lo tanto, se espera encontrar mayor número de interacciones con estas especies, las cuales pueden reflejar el efecto potencial de la dispersión indirecta de muérdagos. Finalmente, este estudio busca proporcionar información de las plantas nativas e introducidas parasitadas por muérdagos, el cual puede fungir como una herramienta base para futuros estudios sobre la ecología y distribución de la relación muérdago-hospedero en áreas urbanas y así poder desarrollar alternativas de control de muérdagos a nivel local, municipal y estatal, de ser requeridas.
Sitios de estudio
El estudio se llevó a cabo de febrero a abril de 2021 en las localidades de Tixtla, Petaquillas y Chilpancingo de los Bravo, ubicadas en la zona centro del estado de Guerrero, México (17°29’15.50’’ – 17°33’43.11’’ N y 99º23’49.21’’
– 99°30’19.40” O; Figura 1).
Se seleccionaron tres áreas verdes infestadas por muérdagos (una urbana y dos periurbanas). El
área urbana es la Alameda “Granados Maldonado” ubicada en el centro de la ciudad de Chilpancingo de los Bravo (17°33’19.10”–17°33’24.62” N, 99°30’12.59”–99°30’17.32” O; de aquí en
adelante, Chilpancingo). La superficie del área es de 1.1 ha. El sitio presenta un clima cálido semicálido subhúmedo. La altitud promedio es de 1,200 msnm. Un área periurbana agrupa a las áreas verdes del interior de las instalaciones del Instituto Superior de Especialidades Pedagógicas (ISEP). El ISEP está ubicado en la periferia de la ciudad de Tixtla (17°33’23.08”–17°33’25.74” N, 99°23’48.55”–99°23’54.50” O; de aquí en
adelante, Tixtla). La superficie del ISEP es de
0.61 ha y está rodeado por una matriz de campos agrícolas. El sitio presenta un clima cálido semicálido subhúmedo. La altitud promedio es de 1,300 msnm. La segunda área periurbana agrupa a las áreas verdes del interior de las instalaciones de la Escuela Superior de Ciencias Naturales
(ESCN). La ESCN está ubicada en la periferia de la localidad de Petaquillas, al sur de Chilpancingo de los Bravo (17°29’07.10”–17°29’11.87” N, 99°27’52.12”–99°27’59.67” O; de aquí en
adelante, Petaquillas). La superficie de la ESCN es de 2.72 ha. El clima es cálido subhúmedo. El tipo de vegetación en los alrededores corresponde a selva baja caducifolia asociada a cultivos agrícolas. La altitud promedio es de 1,150 msnm (García, 2004; INEGI, 2021).
Identificación de muérdagos y plantas hospederas
Debido a que el área de estudio corresponde a un área verde urbana y a dos áreas periurbanas con un alto grado de modificación antropogénica y a que las especies de interés no presentan una distribución aleatoria, se optó por cuantificar uno a uno la totalidad de los individuos (Martínez-

Figura 1. Ubicación geográfica del estado de Guerrero en el sur de México (a) y de las tres áreas verdes en la región centro de Guerrero (b). Se muestra el rango altitudinal del área de estudio.
Castruita et al., 2021). Se identificaron las especies de muérdagos y las plantas hospederas (i.e., especies con presencia de muérdagos) en cada área verde urbana y periurbana. Cuando no se logró identificar a los muérdagos y hospederos in situ, se tomaron muestras botánicas (tres especímenes por especie) en floración o fructificación para su posterior identificación. Estos especímenes se depositaron en el herbario de la Facultad de Ciencias Químico-Biológicas de la Universidad Autónoma de Guerrero (UAGro). La nomenclatura taxonómica se verificó en la base de datos del Missouri Botanical Garden (W3Tropicos, 2023).
Análisis de datos
Se registró el número de especies de árboles y arbustos hospederos y no hospederos, y se contabilizó el número de individuos de cada especie de planta en las tres áreas verdes. Después, se analizó la incidencia de muérdagos en las especies de plantas arbóreas y arbustivas de cada área verde. Para ello, se contabilizó el número de individuos con muérdagos para cada especie de planta y se dividió entre el total de individuos de cada especie de planta en las tres áreas verdes para tener la proporción de plantas parasitadas y no parasitadas. Para analizar el efecto del parasitismo por los muérdagos en el estatus de origen/distribución de las plantas en las áreas verdes, cada especie de planta se clasificó en nativa (especie cuyo origen y distribución natural abarcan el territorio mexicano) o introducida (especie cuya presencia en México se debe a la intervención humana; Villaseñor, 2016).
Se llevó a cabo una comparación de las proporciones de plantas parasitadas y no parasitadas por muérdagos en las tres áreas verdes. Se construyó una tabla de contingencia para comparar la frecuencia observada de plantas parasitadas y no parasitadas en las tres áreas verdes con las frecuencias esperadas a través de una prueba de ji cuadrada (χ²). La prueba de ji cuadrada analiza la asociación entre la proporción de dos variables de una tabla de contingencia (Weaver et al., 2017). Asimismo, se construyó una segunda tabla de contingencia para analizar la preferencia de muérdagos por plantas nativas e introducidas entre las tres áreas verdes mediante
una prueba de independencia de G. Esta prueba se realizó en lugar de una ji cuadrada debido a que algunos valores esperados fueron menores de cinco. En ambas pruebas se interpretaron las desviaciones estadísticas de los valores esperados como indicativo de falta de preferencia (Mourão et al., 2016).
Se construyeron curvas de rango/abundancia para comparar la estructura (dominancia/equidad) de las comunidades de plantas nativas e introducidas entre las áreas verdes. Este análisis muestra que las curvas pronunciadas indican baja uniformidad y alta dominancia de las plantas, y las curvas menos pronunciadas indican alta uniformidad y baja dominancia de las plantas (Magurran, 2004).
Para evaluar si las diferencias en el porcentaje de incidencia o proporción de hospederos parasitados por muérdagos dependían de las áreas verdes (urbana y periurbana) y del estatus de las especies hospederas (nativas o introducidas), se realizó un modelo lineal generalizado indicando como familia binomial a la distribución de errores de los residuales dada la naturaleza de nuestra variable de respuesta.
Finalmente, y debido a que en este trabajo no se consideró el papel de los dispersores de los muérdagos (e.g., aves), se construyeron redes de interacciones muérdago-hospedero, no para describir la estructura de la comunidad de interacciones, sino para determinar efectos potenciales indirectos en la dispersión de los muérdagos a través de las especies hospederas con mayor grado de centralidad (i.e., especies que por su posición o intermediación dentro de la red de interacciones facilitan la dispersión del muérdago en la región). Para este análisis se construyó una sola matriz de interacciones combinando los datos de las tres áreas verdes, la cual muestra la relación entre la frecuencia de ocurrencia del muérdago por cada especie hospedera (Atencio et al., 2021). La importancia topológica de los nodos (especies) se cuantifica comúnmente utilizando índices de centralidad y, dado que diferentes índices de centralidad miden diferentes aspectos relacionados con la posición de un nodo dentro de su red (Martín-González et al., 2010), se calcularon dos métricas: 1) la centralidad del vector propio o auto vector (EC)
que cuantifica qué tan influyente es un nodo (especie) respecto a la influencia de los demás nodos en la conexión de la red y, 2) la centralidad de cercanía (CC) que cuantifica el camino más corto promedio entre la especie focal y todas las demás especies de la red (Delmas et al., 2019).
Se asumió que las especies o nodos con los valores más altos en cada índice reflejan la capacidad de estas para, de manera indirecta, dispersar los efectos de los muérdagos a través de la red (i.e., capacidad potencial de los muérdagos de colonizar más hospederos). La red de interacciones muérdago-hospedero se realizó con la librería circlize (Gu, 2014). Las métricas de centralidad se calcularon con las librerías bipartite (Dormann et al., 2022) e igraph (Csardi y Nepusz, 2006). Los análisis estadísticos se consideraron significativos cuando p ≤ 0.05. Todos los análisis se realizaron en R 4.1.0 (R Development Core Team, 2021).
Composición de especies de árboles, arbustos y muérdagos
Se registró un total de 370 individuos de árboles y arbustos pertenecientes a 41 especies clasificadas dentro de 23 familias. De estas, 113 individuos corresponden a 17 especies que fueron parasitadas por Struthanthus orbicularis y Psittacanthus calyculatus en el área de estudio. De las especies parasitadas, nueve especies de plantas hospederas se identificaron como introducidas y ocho como nativas (Tabla S1).
En el área urbana (Chilpancingo) se registró un total de 210 individuos, de los cuales 54 estuvieron parasitados. En las áreas periurbanas (Tixtla + Petaquillas) se registró un total de 160 individuos, de los cuales 59 estuvieron parasitados (Figura 2A). Dentro de estas áreas periurbanas, Petaquillas contó con 70 individuos sanos y 46 individuos parasitados, y Tixtla tuvo 31 individuos sanos y 13 individuos parasitados (Figura 2A; Tabla S1). Del total de plantas parasitadas (n = 113), 92 individuos pertenecieron a especies introducidas y 11 individuos fueron de especies nativas (Figura 2B; Tabla S1).
Las especies de árboles y arbustos introducidos fueron las más abundantes en el área de estudio
(menos en Tixtla), siendo Ficus benjamina, Jacaranda mimosifolia y Casuarina equisetifolia las más abundantes (Tabla S1; Figura 3).
Incidencia de muérdagos en áreas verdes y en el estatus de las especies hospederas
Se encontró que la cantidad de plantas con incidencia de muérdagos en comparación con las plantas no parasitadas fue menor en Tixtla y Chilpancingo, con excepción de Petaquillas donde la cantidad de plantas parasitadas supera a las plantas no parasitadas (Figura 2; χ² = 7, gl = 2, p = 0.03). Del total de individuos parasitados (n
=113), los muérdagos tuvieron mayor preferencia por las especies de plantas introducidas que por las nativas, con excepción de Tixtla donde las especies de plantas nativas fueron las que presentaron mayor incidencia de muérdagos (G = 32, gl = 2, p < 0.001).
Los factores sitio (urbano-periurbano) y estatus (especies nativas-especies introducidas) tuvieron un efecto significativo en la proporción de plantas parasitadas por muérdagos (χ² = 28.62, gl = 59, p
< 0.001; Figura 4).
Interacción entre especies de muérdagos y sus hospederos
Struthanthus orbicularis parasitó a un total de
15 especies de plantas, y Psittacanthus calyculatus a tres especies (Figura 5). Ambos muérdagos parasitaron a Psidium guajava en Tixtla y Petaquillas. S. orbicularis fue tan frecuente como las especies más abundantes de cada sitio y parasitó a más especies de plantas (12 especies) en Petaquillas comparado con Chilpancingo y con Tixtla (cuatro y dos especies, respectivamente). En Tixtla, P. calyculatus parasitó a tres especies de plantas, dos especies nativas y solo una introducida (Figura S1).
Las especies de plantas introducidas con los valores más altos de centralidad fueron Casuarina equisetifolia (EC = 0.752 y CC = 0.224) y Jacaranda mimosifolia (EC = 0.617 y CC = 0.197; Tabla 1), las cuales también fueron dos de las especies hospederas más abundantes en las áreas verdes del área de estudio (Figura 5).

Figura 2. Abundancia de plantas encontradas en las tres áreas verdes de la región centro del estado de Guerrero, México.
A) Cantidad de plantas parasitadas (n = 113) y no parasitadas (n= 257), y B) cantidad de plantas nativas o introducidas parasitadas por muérdagos.

Figura 3. Curvas de rango-abundancia de las plantas nativas e introducidas en las tres áreas verdes de la región centro del estado de Guerrero, México. En rojo se indican a las especies introducidas más abundantes. Los códigos de las especies de plantas hospederas se muestran en la tabla S1.

Figura 4. Proporción de plantas nativas e introducidas parasitadas entre áreas verdes en la región centro del estado de Guerrero, México.

Figura 5. Interacción entre las dos especies de muérdagos y sus hospederos en las tres áreas verdes en la región centro del estado de Guerrero, México. El grosor de las líneas indica el número total de individuos parasitados. Los códigos de las especies de plantas hospederas se muestran en la tabla S1.
Tabla 1. Valores de centralidad calculados para cada una de las especies de árboles y arbustos que conforman la red de interacciones muérdago-hospedero en las tres áreas verdes en la región centro del estado de Guerrero, México. Estatus = nativas (N), introducidas (I). Métricas de centralidad: centralidad del autovector (EC), centralidad de cercanía (CC).
| Especie hospedera | Estatus | EC | CC | Número de individuos parasitados |
| Acacia farnesiana (L.) Willd. | N | 0.019 | 0.009 | 1 |
| Azadirachta indica A. Juss. | I | 0.039 | 0.018 | 2 |
| Casuarina equisetifolia L. | I | 0.752 | 0.224 | 39 |
| Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. | N | 0.039 | 0.018 | 2 |
| Ficus benjamina L. | I | 0.019 | 0.009 | 1 |
| Ficus retusa L. | I | 0.135 | 0.058 | 7 |
| Gliricidia sepium (Jacq.) Kunth ex Walp. | N | 0.019 | 0.009 | 1 |
| Guazuma ulmifolia Lam. | N | 0.058 | 0.026 | 3 |
| Jacaranda mimosifolia D. Don | I | 0.617 | 0.197 | 32 |
| Juglans regia L. | I | 0.019 | 0.009 | 1 |
| Leucaena leucocephala (Lam) De Wit | N | 0 | 0.007 | 1 |
| Mangifera indica L. | I | 0 | 0.007 | 1 |
| Pseudobombax ellipticum (Kunth) Dugand | N | 0.019 | 0.009 | 1 |
| Psidium guajava L. | N | 0.059 | 0.030 | 11 |
| Spathodea campanulata P. Beauv. | I | 0.019 | 0.009 | 1 |
| Spondias purpurea L. | N | 0.019 | 0.009 | 1 |
| Tamarindus indica L. | I | 0.154 | 0.066 | 8 |
Incidencia de muérdagos en áreas verdes
Se encontró mayor incidencia de muérdagos en el área urbana comparado individualmente con las periurbanas. Este resultado confirma la primera hipótesis sobre mayor incidencia de muérdagos en áreas verdes con mayor grado de urbanización
dada la disponibilidad de hospederos. Particularmente, la mayor incidencia de muérdagos en el área urbana (Chilpancingo) respecto de las periurbanas (Tixtla y Petaquillas) puede ser explicado por las condiciones de manejo que presentan las áreas verdes. Por ejemplo, el área verde urbana está situada en el centro de Chilpancingo, una zona con alto grado
de perturbación en la ciudad (e.g., mayor número personas, edificaciones, tráfico vehicular y compactación del suelo). En particular, áreas más urbanizadas alteran las condiciones micro-climáticas de las áreas verdes, creando islas de calor que originan mayor estrés fisiológico, así como disminuciones en la disponibilidad de nutrientes para las plantas (Czaja et al., 2020; Lüttge y Buckeridge, 2020). Esto hace que la vegetación sea más vulnerable a plagas y enfermedades (Desprez-Loustau et al., 2006; Cibrián y Cibrián, 2007), incrementando la incidencia de muérdagos en el área verde urbana. Esto sugiere que es necesario controlar el nivel de infestación de los muérdagos para evitar pérdidas económicas y biológicas de las áreas verdes.
Otro factor que pudo contribuir a una mayor incidencia de muérdagos (particularmente Struthanthus orbicularis) en el área verde urbana, es que dos especies de plantas introducidas (Casuarina equisetifolia y Jacaranda mimosifolia) fueron más abundantes en este sitio en relación con las periurbanas. El número de individuos parasitados en C. equisetifolia (20 individuos parasitados = 95%) y J. mimosifolia (32 individuos parasitados = 71%) fue mayor comparado a los individuos no parasitados de ambas especies de plantas. Este resultado coincide con estudios previos que han documentado que Struthanthus spp. parasita a varias especies vegetales (Geils y Vázquez-Collazo, 2002; Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2021).
El mayor número de plantas parasitadas en Chilpancingo también está relacionado con la presencia de algunas especies de aves. Algunas aves nectarívoras (Cynanthus doubledayi) y frugívoras (Chlorophonia elegantissima y Ptiliogonys cinereus) se observaron alimentarse de los frutos y néctar de Struthanthus orbicularis en el área verde urbana (Alvarez-Alvarez com. pers.). Aunque hasta la fecha no hay registros de frugivoría y nectarivoría en S. orbicularis, se ha documentado que otros muérdagos como S. concinnus y Psittacanthus spp. mantienen relaciones mutualistas con distintos grupos de animales, incluido las aves (Ramírez y Ornelas, 2009, 2010; Nunes-de-Almeida y Avalos, 2016). Por lo tanto, es probable que las semillas de S.
orbicularis pudieron ser dispersadas por estas especies de aves en distintos árboles, como C. equisetifolia y J. mimosifolia, incrementando la incidencia de muérdagos en el área verde urbana. Esto es importante, pues la dispersión de los muérdagos es un tema que debe estudiarse dentro del área de estudio, particularmente el papel de las aves frugívoras en la ocurrencia de muérdagos en ambientes urbanos.
Incidencia de muérdagos en plantas nativas e introducidas
Los resultados mostraron que hubo mayor incidencia de muérdagos en plantas introducidas comparadas con las nativas, lo que coindice con la segunda hipótesis sobre mayor parasitismo en plantas introducidas. Este resultado coincide con estudios previos que han reportado que las plantas introducidas presentan mayor parasitismo, debido a que suelen tener más susceptibilidad al no estar adaptadas a los muérdagos locales o nativos (Maruyama et al., 2012; Díaz-Limón et al., 2016; Shackleton, 2016; Pinheiro da Silva y Fadini, 2017). Una razón de esto es que las plantas introducidas tienen tasas más altas de reproducción que mejora su éxito invasivo en ambientes naturales y antropogénicos (Ni et al., 2021). Esta rápida colonización en nuevos ambientes puede incrementar la incidencia de S. orbicularis y P. calyculatus en plantas introducidas de las áreas verdes. De hecho, C. equisetifolia y J. mimosifolia son especies introducidas altamente susceptibles a muérdagos (Hishe y Abraha, 2013; Těšitel et al., 2020; Hernández-Álvarez et al., 2022), de las cuales C. equisetifolia es susceptible porque dentro de su rango de distribución natural ya es altamente parasitada por muérdagos (Barlow y Wiens, 1977).
Otro factor que también explica la mayor incidencia de muérdagos en plantas introducidas, es que como se mencionó anteriormente, en el área verde urbana (Chilpancingo) hay mayor número de especies introducidas comparado con las nativas. Se ha reportado que los muérdagos suelen parasitar a las especies de hospederos más abundantes debido a un artefacto de su propio número. Es decir, una especie abundante tiene
mayor probabilidad de ser parasitada al encontrarse más frecuentemente con el parásito (Mourão et al., 2016; Okubamichael et al., 2016). Asimismo, se ha documentado que los muérdagos amplían su rango de hospederos nativos a introducidos (Mellado y Zamora, 2020). Incluso, este último grupo de plantas pueden volverse sus hospederos principales con tal de persistir en ambientes perturbados o urbanizados (Gairola et al., 2013; Fontúrbel et al., 2020). En las últimas décadas, se han llevado a cabo programas de reforestación para combatir la pérdida forestal en México (Sarukhán et al., 2010). Sin embargo, la falta de información biológica y ecológica sobre especies nativas ha llevado al uso de especies introducidas como Eucalyptus spp., Casuarina spp. y Jacaranda spp., a pesar de que muchas plantas nativas son potencialmente adecuadas para fines de reforestación en el país (Téllez et al., 2020). Esto resalta la importancia de reforestar áreas verdes urbanas con plantas nativas, porque las especies introducidas tienden a incrementar la incidencia de muérdagos en las áreas verdes urbanas y periurbanas.
Interacción entre muérdagos y sus hospederos
Los muérdagos tuvieron mayor número de interacciones con las plantas introducidas, resultado que confirma la tercera hipótesis. Particularmente, las redes de interacción muérdago-hospedero mostraron que S. orbicularis actúa como una especie parásita generalista y P. calyculatus como una especialista. Las redes de interacciones muérdago-hospedero han permitido describir la asimetría de la asociación, donde pocas especies de muérdagos interactúan con muchas especies de hospederos, indicando baja especificidad de infección. En cambio, hay especies de hospederos que son altamente susceptibles a una infestación por una especie particular de muérdago. Por ejemplo, algunos muérdagos como Cladocolea spp. y Struthanthus spp. son poco específicas por su hospedero (Genini et al., 2012; Mourão et al., 2016). Mientras que Psittacanthus spp., si bien pueden también establecer asociaciones generalistas con sus hospederos, estas suelen ser más específicas sobre las especies de hospedero
que parasitan (Genini et al., 2012; Pérez-Crespo et al., 2016; Hernández-Álvarez et al., 2022). Esto indica que P. calyculatus y S. orbicularis pueden ampliar su preferencia a nuevos hospederos en los sitios de estudio, como ha sido observado con otras especies de muérdagos en ambientes urbanos (Maruyama et al., 2012; Pinheiro da Silva y Fadini, 2017; Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2021).
Las medidas de centralidad empleadas en el análisis de la red permitieron identificar a las especies que son focos potenciales de propagación de muérdagos al resto de especies en los sitios de estudio. Además, este análisis permitió integrar de manera indirecta el factor dispersión, el cual está ligado a la disponibilidad de recursos en la comunidad (Blick et al., 2012). De acuerdo con las redes de interacción, que los muérdagos prácticamente no compartan hospederos es consistente con la hipótesis de que, por competencia, los muérdagos forman patrones de especificidad locales, aunque su abanico de hospederos sea mayor a escalas más grandes (Blick et al., 2012, 2013).
Este estudio mostró que S. orbicularis actúa como una especie parásita generalista y P. calyculatus como una especialista. Se reportó a Psidium guajava como una especie hospedera de ambas especies de muérdagos. Las plantas introducidas son potenciales dispersores indirectos de los muérdagos, lo que resalta la importancia de reforestar áreas verdes urbanas con plantas nativas. Las podas sanitarias de las especies introducidas como C. equisetifolia y J. mimosifolia puede ayudar a disminuir focos de infección indirecta para otras especies de árboles. Es recomendable que se desarrollen estudios con un mayor esfuerzo de investigación, donde involucren otros factores como variables estructurales de la vegetación, variables ambientales, variables de parasitismo (e.g., intensidad y severidad) y mayor tamaño de muestra. Este trabajo puede servir como base para futuros estudios ecológicos (e.g., polinización, dispersión de semillas) en muérdagos en asentamientos humanos, así como para
desarrollar alternativas de su control y manejo en áreas verdes a nivel municipal, estatal y nacional.
A la Facultad de Ciencias Químico-Biológicas por su apoyo para la realización de este estudio. A Bernardina Ortega por su ayuda en el trabajo de campo. A los revisores anónimos por sus recomendaciones para mejorar este trabajo.
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